Akatsuki awalnya didirikan oleh Yahiko selama
Perang Dunia Ketiga Shinobi dan terdiri dari ninja Amegakure yang ingin
menciptakan perdamaian untuk negara asal mereka, yang bertindak sebagai
pertempuran selama tiga dari Lima Negara Besar Shinobi. Yahiko dan
bersikeras bahwa seluruh tindakan Akatsuki dimaksudkan hanya untuk
membantu Nagato dalam membawa perdamaian dunia, meskipun Konan mengklaim
bahwa itu adalah Yahiko karisma yang diadakan kelompok bersama dan
mendorong mereka. Madara Uchiha menuduh bahwa itu adalah dorongan yang
menyebabkan Yahiko membentuk organisasi, dan dengan demikian kredit
dirinya sebagai pencipta kelompok.

Pada hari-hari awal, Akatsuki mendapatkan ketenaran dan pengakuan di
Amegakure, menarik perhatian Hanzo, seorang ninja terkenal di dunia dan
pemimpin negara. Hanzo, percaya bahwa kelompok itu menjadi ancaman bagi
pemerintahannya, mendekati organisasi dan salah menyatakan bahwa dia
ingin menggunakan mereka sebagai sumbu untuk menegosiasikan perdamaian
antara Konohagakure, Iwagakure, dan Sunagakure. Namun, Hanzo
mengkhianati Akatsuki dan, bekerja sama dengan Danzo Shimura dari ANBU
Konohagakure's, diculik Konan dan Yahiko's diatur kematian. Setelah
sinkronisasi dengan Patung setan dari Jalan luar dan berusaha membalas
dendam kepada pembunuh Yahiko's, Nagato mewarisi kepemimpinan organisasi
dan mendorong perang saudara, akhirnya membunuh Hanzo dan memperoleh
kemenangan dan kontrol dari Amegakure.

Setelah Perang Dunia Ketiga shinobi, Akatsuki menjadi kelompok tentara
bayaran untuk disewa dan Nagato mungkin mulai mengambil arah dari
Madara, yang bertindak sebagai kolaborator organisasi dan dermawan.
Dalam masa damai sebagian besar desa-desa ninja, daripada meningkatkan
persenjataan mereka sendiri, digunakan Akatsuki untuk berperang di
perang, memata-matai musuh, atau melaksanakan pembunuhan. Keempat
Raikage mengklaim bahwa hanya Kumogakure belum pernah menggunakan jasa
Akatsuki, dan selama ini menjadi luas dipercaya bahwa Akatsuki didirikan
dan berbasis di Kirigakure, mungkin karena pengaruh Madara atas
Mizukage Keempat. Akhirnya, Akatsuki akan mulai menangkap tailed
binatang, dalam proses banyak berlawanan dari mantan klien.

Acara yang berhubungan dengan Akatsuki sebelum dimulainya Bagian II
hanya diberikan dalam potongan. Sasori dan Orochimaru merupakan mitra
untuk sementara waktu dan itu tampaknya sangat efektif. Kakuzu memiliki
sejumlah partner yang ia terbunuh dalam marah besar. Untuk alasan ini ia
bermitra dengan Hidan lama sebelum memulai Bagian II, keabadian Hidan
makna tidak akan ada perlu penggantian konstan. Itachi Uchiha rupanya
bergabung sebelum melakukan pembantaian klan Uchiha yang ia membelot
dari Konohagakure, meskipun keanggotaannya tampaknya telah datang dengan
ketentuan bahwa Akatsuki bisa tidak membuat gerakan langsung terhadap
Konoha. Ketika Itachi bergabung, Orochimaru mencoba untuk mencuri
tubuhnya untuk mendapatkan Sharingan. Ini gagal dan ia terpaksa cacat.
Deidara direkrut untuk menggantikan Sasori Orochimaru sebagai mitra,
tetapi karena Orochimaru mengambil nya cincin Akatsuki dengan dia tidak
bisa juga menggantikan posisi Orochimaru. Akatsuki juga menangkap dua
ekor binatang sebelum Bagian II, yang di anime ditandai telah Lima-ekor
dan Tujuh-ekor.

Akatsuki menjadi jauh lebih aktif dalam Bagian II. Pada awalnya yang
mereka Sunagakure serangan untuk menangkap Satu-Tail, tapi Sasori
dibunuh. Madara, menyamar sebagai "Tobi", menggantikan dia. Berikutnya
adalah Dua-ekor dan Tiga ekor, meskipun Hidan dan Kakuzu hilang selama
perkelahian yang tidak berhubungan dengan ninja Konoha. Setelah
mendapatkan Four-ekor, Deidara mati selama berkelahi dengan Sasuke
Uchiha, yang segera kemudian menyebabkan kematian Itachi juga. Madara
segera setelah meyakinkan Sasuke untuk bekerja dengan Akatsuki. Meskipun
kehilangan lima anggota Akatsuki pada saat ini, Madara klaim itu layak
untuk mendapatkan loyalitas Sasuke. Meskipun demikian, jumlah berkurang
mereka memaksa Akatsuki untuk menjadi lebih drastis dalam upaya mereka.

Dalam anime, Nagato pergi untuk menangkap Enam-ekor (binatang itu telah
ditangkap di beberapa titik sebelumnya dalam manga). Dia dan Konan
tersebut kemudian dikirim ke Konoha untuk menangkap Sembilan-ekor.
Konoha hancur, tetapi mereka gagal dalam tugas mereka, Nagato sekarat
dan Konan meninggalkan organisasi. Pada saat yang sama, Sasuke dan
timnya yang bertugas menangkap Delapan-ekor, tapi mereka juga gagal
untuk menyelesaikan tugas. tindakan Akatsuki akhirnya memancing respons
dari desa-desa ninja, yang mengadakan KTT Kage untuk mendiskusikan apa
yang harus dilakukan. Madara, ingin mempercepat rencananya, infiltrat
rapat dan menyatakan perang terhadap bangsa-bangsa yang besar,
menjanjikan untuk menggunakan tujuh ekor binatang Akatsuki telah
ditangkap sebagai senjata. Desa-desa dan negara mereka terkait membentuk
Aliansi Shinobi untuk memerangi Akatsuki, awal Perang Dunia Shinobi
Keempat.
Tersebut menghidupkan Akatsuki.

Dalam persiapan untuk perang, Kisame Hoshigaki infiltrat Kumogakure
untuk mengumpulkan intel di Aliansi shinobi, serta untuk mengetahui
lokasi dari dua ekor binatang yang tersisa. Dia meninggal dalam proses,
tetapi tidak sebelum mengirimkan apa yang dia telah belajar untuk
Madara. Madara, sementara itu, pergi ke Amegakure untuk mengambil tubuh
Nagato dan Rinnegan, serta membunuh Konan. Kabuto Yakushi, sekutu baru
dari organisasi, kemudian menangkap Yamato, sehingga dia untuk
memperkuat pasukan 100.000 Zetsus putih [1] Setelah Kabuto menggunakan
Panggil:. Murni Dunia kiamat untuk melengkapi nomor Akatsuki dengan
ninja yang terkenal selama hidup mereka, pawai Akatsuki off untuk
perang.